Acoustic studies of social coordination, trophic ecology and habitat characterization of deepdiving cetaceans in the Canary islands

Abstract

Sound is key for deep-diving cetaceans foraging at the twilight zone of great oceanic depths. Here, these predators use both their own active acoustic signals and passive monitoring to probe their surroundings and to mediate biological functions from courtship to predator/prey detection. Thus, studying the bioacoustics of these soniferous animals and their acoustic environment can reveal relevant aspects of their biology and behaviour that cannot be directly observed, from the individual to the group and to their relation with their habitat. This thesis contributes knowledge about the behavioural ecology of deep diving whales and the acoustic characteristics of their deep-water habitat. This information is essential to understand their life requirements and thus basic to design measures towards the conservation management of their populations. This, in turn, repercutes in the conservation of the deep-water ecosystem, as deep diving odontoceti act as top-down regulators in oceanic trophic webs. Most biologging studies of deep-diving whales have described the behaviour of individuals, this thesis moves from the one to the group and to the habitat, addressing four main hypotheses and objectives: i) Group-living beaked whales are obligated vocalisers to forage by echolocation at depth. These sounds can attract acoustic guided predators such as killer whales. Beaked whales are defenceless if found as their small social units are not fitted for group defence from predators. Then, beaked whales should aim to reduce their detectability by killer whales. This was tested analysing animal-borne biologging data rendering observations of highly synchronized diving and vocal behaviour of groups of beaked whales and we modelled how this synchronization unavoidably reduces predation risk from orcas; ii) Synchronized vocalizations can generate interferences with conspecifics vocalising at the same time, as well as render foraging benefits to individuals eavesdropping on the success of other group members. We used beaked whales as model organisms to study cost-benefit balance in acoustic social foragers, quantifying vocal rates of Blainville’s and Cuvier’s beaked whales while foraging, and the possible effects of group size on these rates. Results have inferences on evolutionary limitations to group size in beaked whales. Also, results are applicable to improve the reliability of estimations of density of beaked whales from passive acoustic monitoring (PAM); iii) Deep-diving whales relate with other species in addition to their own. Species may compete, collaborate or ignore each other, and this will be dictated by their niche overlap and their behavioural characteristics. We studied foraging habitat overlap of five deep-diving odontoceti in the water column from epi- to meso-, bathy- and bentho- pelagic habitats; their foraging niche width (use of these layers) and its diel variation, and related the results with observations of agonistic encounters or spatial coexistence among studied species. In the last chapter the thesis moves from the whales to their habitat: iv) the mesopelagic realm and the migration of the Deep Scattering Layer (DSL) from meso- to epipelagic waters were found to be highly important for the five studied deep-diving species. Biomass estimations of mesopelagic fauna still differ within orders of magnitude and it would be timely to improve these estimations towards ecosystem-based management of emergent proposals of fishing the DSL considering non-human predators. The thesis used PAM to investigate a potential acoustic signature of the migrating DSL indicated by an evening chorus coincident with this migration. This was related with simultaneous active acoustic data in order to explore the possibility of estimating density of migrating DSL organisms from chorusing levels. The main methodological contributions of this thesis are the following: I. To gather and use biologging data from DTAGs (digital tags) deployments to quantify the coordination of dive profiles and acoustic behaviour of beaked whales living in social groups and how this would reduce the probability of being detected by acoustic-guided predators such as orcas. II. To combine biologging data from DTAGs deployed singly and in pairs of whales within the same group and to analyse click and buzz rates, heading and depth data from acoustic recordings and orientation sensors (i.e., magnetometers and accelerometers) to investigate potential trade-offs of sociality for extreme deep-diving Blainville`s and Cuvier’s beaked whales i.e., acoustic interference and eavesdropping, cooperative foraging or competition for prey. III. To estimate the vertical foraging habitat overlap and segregation between five species of deep diving odontocetes by combining biologging data, i.e., the analysis of foraging depth and altitude above the seafloor, with stomach content data from the bibliography and adapting foraging niche index equations to study the foraging habitat, i.e., Levin’s and Pianka’s indexes of foraging niche width and overlap, respectively. IV. The simultaneous use of active and passive acoustic instruments to sample the water column in the open ocean to characterize an evening chorus and relate it to the diel vertical migration of part of the DSL. The main scientific contributions of this thesis are: I. Analysing biologging data from Blainville’s and Cuvier’s beaked whales (14 and 12 tagged whales, respectively), we showed that these animals overlap foraging times by 98% with group members and perform a coordinated and silent ascent after foraging at great depths, in unpredictable direction and covering a mean of 1 km from their last vocal position. The highly synchronised and stereotypical diving and acoustic behaviour of groups of beaked whales can be explained by the evolution of behaviour in a soundscape of fear of predation. However, this successful predator-abatement strategy has turned partly maladaptive in the Anthropocene, when naval sonar induced extreme responses lead to mass strandings of beaked whales. II. DTAG data from deployments on 16 Blainville’s and 10 Cuvier’s beaked whales off the Canary Islands and Ligurian Sea shows that group members could hear their companions for a median of at least 91% of the vocal foraging phase of their dives. This enables whales to coordinate their mean travel direction despite differing individual instantaneous headings as they pursue prey on a minute-by-minute basis. While beaked whales coordinate their echolocation-based foraging periods tightly, individual click and buzz rates are both independent of the number of whales in the group. Thus, their foraging performance is not affected by intra-group competition or interference from group members, and they do not seem to capitalize directly on eavesdropping on the echoes produced by the echolocation clicks of their companions. We conclude that the close diving and vocal synchronization of beaked whale groups that quantitatively reduces predation risk has little impact on foraging performance. III. This thesis analysed 81 DTAG deployments in subtropical to warm temperate waters on adult whales of five deep-diving species: 16 Blainville’s (Md) and 10 Cuvier’s (Zc) beaked whales, 27 short-finned pilot whales (Gm), 12 Risso’s dolphins (Gg) and 16 sperm (Pm) whales. Pianka’s Index values of niche overlap varied for all pairs of species between day and night due to differences in the adaptations of each species to the nictemeral migration of the DSL. Values were high (>0.9) during the day among Md, Zc, Gm and Pm because they all foraged mainly within the mesopelagic realm (between 200-1000 m depth). Values were lower (0.5 to 0.8) during the night as Zc shifted to the bathypelagic. Gg had low overlap with all the others but overlapped with Gm only at night, when both exploited the upwards migration of the DSL to forage in the epipelagic (0-200 m). This did not occur for any of the other species. All the species preyed on benthopelagic resources (at < 100 m of the seafloor), but this was less important for Gm (6 & 0% for day and night, respectively) than for the others (5-31% overall). Niche overlap can contribute to explain observations of agonistic behaviours of Gm and Gg towards Pm. These species can be territorial thanks to their numerous groups. In contrast, Md and Zc can coexist in the same area in spite of high niche overlap, probably because their small groups do not support territorial confrontations with other species. Thus, bevioural ecology can help to understand the distribution of these deep-diving apex predators. The reliance of all species on meso- and benthopelagic resources indicates that bottom-trawling, deep-sea mining and DSL fisheries can pose threats to these protected apex predators of the deep ocean. IV. The report for the first time in the Atlantic Ocean of an evening chorus similar to findings in the Pacific and Indian oceans. The chorus occurs concurrently with the upwards migration of the DSL at dusk. Moreover, the maximum received level of the chorus is positively correlated with the acoustic backscatter of DSL organisms that migrate from mesopelagic to epipelagic depths at dusk. We conclude that mesopelagic fish are most likely responsible for the chorusing event by degasification during the ascent. Measures of chorus levels could provide estimates of the abundance of mesopelagic organisms, some of them targeted by apex predators such as deep-diving cetaceans.

El sonido es esencial para los cetáceos de buceo profundo que se alimentan en las grandes profundidades del océano, en la zona crepuscular. Aquí, estos depredadores usan tanto sus propias señales de acústica activa como el monitoreo pasivo para sondear el entorno y para mediar funciones biológicas desde el cortejo a la detección de presas y depredadores. Por tanto, estudiar la bioacústica de estos animales sonoros y su hábitat puede revelar importantes aspectos de su biología, así como comportamientos que no pueden observarse directamente, tanto a nivel individual como de grupo, y su relación con el hábitat. Esta tesis contribuye a la adquisición de conocimientos sobre la ecología del comportamiento de cetáceos de buceo profundo y las características acústicas de su hábitat de aguas profundas. Esta información es esencial para entender sus requerimientos vitales y, de esta manera, resulta básica para diseñar medidas encaminadas a conservar estas especies. Esto, a su vez, repercute en la conservación del ecosistema de aguas profundas, ya que los odontocetos de buceo profundo actúan como reguladores ‘top-down’ (de arriba abajo) en las redes tróficas oceánicas. Estudios de marcaje animal o ‘biologging’ han caracterizado el comportamiento a nivel de individuo. Esta tesis continúa esta caracterización pero a nivel de grupo y del hábitat, tratando cuatro objetivos e hipótesis principales: i) Los zifios viven generalmente en grupos, y son obligadamente vocales para alimentarse en las profundidades, empleando la ecolocalización. Estos sonidos que emplean pueden atraer a depredadores capaces de detectarlos acústicamente como las orcas. Los zifios se encuentran indefensos si son encontrados por orcas, ya que sus unidades sociales son pequeñas y no ofrecen defensa de grupo frente a los depredadores. De esta manera, los zifios deberían conseguir reducir su detectabilidad por parte de las orcas. Esto fue comprobado usando datos de marcaje animal que aportaron muestras del comportamiento vocal y de buceo altamente sincronizado en grupos de zifios. Además, se hicieron modelos de cómo esta sincronización reduce el riesgo de ser depredados por orcas; ii) Las vocalizaciones sincronizadas podrían generar interferencias con conspecíficos que estuvieran vocalizando al mismo tiempo, así como ofrecer beneficios durante la alimentación si los individuos pueden escuchar los sonidos de alimentación de otros miembros del grupo cuando consiguen cazar una presa. Utilizamos a los zifios como organismos modelo para estudiar el balance coste-beneficio en depredadores acústicos y sociales, cuantificando las tasas de vocalización de zifios de Blainville y de Cuvier mientras se alimentan, y los posibles efectos del tamaño de grupo sobre estas tasas. Los resultados incluyen inferencias en las limitaciones evolutivas del tamaño de grupo en los zifios. Además, los resultados son aplicables para mejorar la fiabilidad de estimas de densidad de zifios usando monitoreo acústico pasivo (PAM por sus siglas en inglés); iii) Los cetáceos de buceo profundo se pueden relacionar con otras especies además de con conspecíficos. Las distintas especies de buceadores profundos podrían competir, colaborar o ignorarse mutuamente, lo cual estaría gobernado por sus características comportamentales y en caso de existir solapamiento en sus nichos tróficos. Hemos estudiado el solapamiento del hábitat de alimentación en cinco especies de odontocetos de buceo profundo en la columna de agua desde los hábitats epi-, meso-, bati- y bentopelágicos; su amplitud de nicho trófico (el uso de estas capas) y su variación circadiana (día-noche). También hemos relacionado los resultados con observaciones de encuentros agonísticos entre las especies estudiadas o con su coexistencia en un mismo área. En el último capítulo, la tesis continúa de los cetáceos a su hábitat: iv) Se vio que la zona mesopelágica y la migración de la capa de reflexión profunda (DSL por sus siglas en inglés) del meso- al epipelágico son de elevada importancia para las cinco especies de cetáceos de buceo profundo estudiadas. Las distintas estimas de biomasa de fauna mesopelágica todavía difieren órdenes de magnitud entre sí, por lo que sería conveniente mejorar dichas estimas con el fin de gestionar desde una perspectiva ecosistémica las propuestas emergentes de explotar como pesquería la DSL. En esta tesis se empleó PAM para investigar un posible sonido firma asociado a la migración de la DSL indicado por un coro detectado al atardecer, coincidiendo con la migración. Este coro estaba relacionado con datos de acústica activa tomados simultáneamente con el fin de explorar la posibilidad de estimar la densidad de organismos migrantes de la DSL a partir de los niveles sonoros del coro. Las principales contribuciones metodológicas de esta tesis son las siguientes: I. Recopilar y analizar datos de marcaje animal o ‘biologging’ obtenidos con DTAGs (marcas digitales) colocadas en zifios para cuantificar la coordinación de perfiles de buceo y comportamiento acústico de estos cetáceos viviendo en grupos sociales y cómo esto podría reducir la posibilidad de ser detectados por depredadores guiados por el sonido como las orcas. II. Combinar datos de marcaje animal con DTAGs colocadas por separado o en parejas de animales del mismo grupo y analizar las tasas de emisión de chasquidos y zumbidos, datos de orientación y profundidad obtenidos de sensores como magnetómetros y acelerómetros para investigar el balance coste-beneficio de vivir en grupos sociales y realizar buceos extremadamente profundos en los zifios de Blainville y de Cuvier, por ejemplo si se da interferencia acústica o si los animales utilizan sonidos de congéneres, o si se da caza cooperativa o competencia por las presas. III. Estimar el solapamiento y/o segregación en el hábitat vertical de alimentación en cinco especies de odontocetos de buceo profundo combinando datos de marcaje, por ejemplo mediante el análisis de la profundidad y altitud de alimentación sobre el fondo marino, con datos de contenidos estomacales de la bibliografía y adaptando ecuaciones de índices de nicho trófico para estudiar el hábitat de alimentación, con los índices de Levin y Pianka para la amplitud y solapamiento de nicho trófico, respectivamente. IV. Emplear simultáneamente instrumentos de acústica activa y pasiva para estudiar la columna de agua en aguas abiertas de Canarias con el fin de caracterizar el coro al anochecer y relacionarlo con la migración vertical circadiana de parte de la DSL. Las principales contribuciones científicas de esta tesis son las siguientes: I. Analizando datos de marcaje en zifios de Blainville y de Cuvier (14 y 12 animales marcados, respectivamente), demostramos que estos animales solapan sus tiempos de alimentación con los miembros de su grupo en un 98% y realizan un ascenso a superficie coordinado y en silencio tras su alimentación a grandes profundidades, en dirección impredecible que cubre una media de 1 km desde su última posición vocal. Este comportamiento altamente sincronizado y estereotipado en el buceo y el comportamiento acústico en los grupos de zifios podría haber sido moldeado por el miedo a la depredación. Actualmente, esta estrategia anti depredadora podría ser adaptativamente desventajosa en el Antropoceno, ya que parece que sonares navales inducen una respuesta extrema en estos zifios, similar a la respuesta natural a la presencia de orcas, conllevando a varamientos masivos de estos animales. II. 16 zifios de Blainville y 10 zifios de Cuvier fueron previamente marcados con DTAGs en Canarias y el Mar de Liguria (Mediterráneo occidental). El análisis de los datos muestra que los miembros del mismo grupo pueden oír a sus compañeros durante al menos el 91% de la fase vocal de alimentación de sus inmersiones. Esto permite a los zifios coordinar la dirección general de desplazamiento, aunque las direcciones individuales medidas minuto a minuto difieran, mientras cada animal persigue a sus propias presas. Aunque los zifios coordinan sus periodos de alimentación en los que emplean la ecolocalización, las tasas individuales de emisión de chasquidos y zumbidos son independientes del número de animales en el grupo. De esta manera, la actividad de alimentación no se ve afectada por competición intra grupal o por interferencia entre miembros del mismo grupo, y no parecen utilizar los ecos producidos por los chasquidos de ecolocalización de sus congéneres. Concluimos que la estrecha sincronización vocal y de buceo en los grupos de zifios, que reduce cuantitativamente los riesgos de depredación, tiene un impacto ínfimo en el rendimiento de sus inmersiones de alimentación. III Se analizaron 81 marcas DTAG colocadas en cinco especies de cetáceos de buceo profundo: 16 eventos de marcaje en zifios de Blainville (Md), 10 en zifios de Cuvier (Zc), 27 en calderones tropicales (Gm), 12 en calderones grises (Gg) y 16 en cachalotes (Pm). Los valores del índice de Pianka de solapamiento de nicho variaban entre las especies comparadas por pares durante el día y la noche debido a las diferentes adaptaciones de cada especie a la migración nictemeral de la DSL. Los valores obtenidos fueron altos (>0.9) durante el día entre Md, Zc, Gm y Pm debido a que todas estas especies se alimentan principalmente en la zona mesopelágica (200-1000 m de profundidad). Los valores fueron menores (de 0.5 a 0.8) durante la alimentación nocturna, ya que Zc pasa a alimentarse principalmente en el batipelágico. Gg presentó un menor solapamiento con las demás especies, aunque sí solapaba con Gm durante la noche, cuando ambas especies aprovechan la migración de la DSL para alimentarse de ella en el epipelágico (0-200 m). Esto no ocurría en las otras especies. Todas las especies depredan en la región bentopelágica (a < 100 m del fondo marino), pero con menor importancia en Gm (6 y 0% durante el día y la noche) respecto a las otras especies (entre 5-31% tanto de día como de noche). El solapamiento de nicho podría explicar observaciones de comportamientos agonísticos de Gm y Gg hacia Pm. Estas especies pueden ser territoriales gracias a sus grupos numerosos. En cambio, Md y Zc pueden coexistir en un mismo área aunque solapen altamente sus nichos tróficos, probablemente debido a que sus poco numerosos grupos sociales no permiten confrontaciones territoriales con otras especies. De esta manera, la ecología del comportamiento puede ayudar a entender la distribución de estos depredadores apicales. La dependencia de todas las especies sobre recursos meso- y bentopelágicos conllevaría que la pesca de arrastre sobre el fondo marino, la minería de aguas profundas y la explotación pesquera de la DSL pueden constituirse como amenazas para la conservación de estos depredadores apicales del océano profundo. IV. Se documenta por primera vez en el Océano Atlántico un coro al anochecer similar a los detectados en aguas profundas de los océanos Pacífico e Índico. El coro ocurre simultáneamente con la migración a superficie de parte de la DSL al anochecer. Además, el nivel sonoro máximo recibido está positivamente correlacionado con la dispersión acústica registrada para organismos de la DSL que migran desde profundidades mesopelágicas al epipelágico al anochecer. Concluimos que los responsables más probables de la producción de este coro son peces mesopelágicos, al expulsar gases durante el ascenso a aguas someras. Medir los niveles de este coro diario podría proporcionar estimas de abundancia de organismos mesopelágicos, algunos de los cuales son presa habitual de depredadores apicales como los cetáceos de buceo profundo.